Dolmabahçe Sarayı’nın Veliaht Dairesi’nde 10 Eylül 1937‘de İstanbul Güzel Sanatlar Akademisi’ne (bugün Mimar Sinan Üniversitesi) bağlı olarak açılan müze, Atatürk’ün emriyle kurulmuştur. Başlangıçta Dolmabahçe Sarayı’ndan, bakanlıklardan, çeşitli resim kuruluşlarından alınan resimlerle, Halil Edhem Eldem’in Elvah-ı Naşiye Kolleksiyonu adlı yapıtında ve 1936’da akademide düzenlenen 50 yıllık Türk Resim ve Heykel Sergisi’nde yer alan yapıtlarla oluşturulan müze, bugün Türk Resim Sanatı’yla ilgili en kapsamlı koleksiyonu barındırır. Müzede heykel, seramik ve özgün baskılar da yer almasına karşılık, ağırlık resimlerdir. Yapıtlardan bir bölümü Ankara ve İzmir Devlet Resim ve Heykel Müzeleri`yle Anadolu’nun çeşitli kentlerinde açılan devlet galerilerinde de sergilenmiştir. Süreli sergilerin açıldığı müzede ayrıca; bir resim onarım atölyesi vardır. Müzede yıl boyunca kısa süreli resim kursları da açılmaktadır. Dönemlere göre sınıflandırılarak 20 ayrı salonda sergilenmekte olan müzede ayrıca Bonnard, Pablo Picasso, Albert, Marquet, Andre Derain, Raoul Dufy, Maurice Utrillo, Henri Matisse ve A. Dunoyer de Sagonsac gibi bazı yabancı sanatçıların resim ve özgün baskıları da bulunmaktadır.